原作『ちはやふる』はシリーズ累計発行部数2900万部を超える大ヒット漫画。2016年、18年に映画化された『ちはやふる-上の句・下の句・結び-』では、瑞沢高校に入学した主人公の綾瀬千早(広瀬)が、仲間と共に競技かるた部をゼロから作り、全国大会優勝を目指し、成長していく物語が描かれた。
今作は、映画から10年後の世界を描く。廃部の危機にある梅園高校・競技かるた部の藍沢めぐる(當真)が、顧問として赴任してきた大江奏(上白石萌音)と出会い、成長していく姿が描かれる。そして、全国大会出場を目指し、高校最強の瑞沢高校に挑んでいく。
梅園は、全国大会東京都予選の敗者復活戦を勝ち抜き、最終予選に進出。瑞沢、北央、アドレの“東京御三家”と、全国大会へのラスト1枚の切符を争うことになった。残り3週間、めぐるは塾を休んでかるたに集中。白野風希(齋藤潤)は左手でかるたがとれるように真島太一(野村周平)と猛特訓を開始する。
一方、瑞沢のエース・折江懸心(藤原大祐)は綿谷新(新田真剣佑)に指導を仰ぐ。そんな中、めぐるたち梅園の前に思いがけない人物が現れる。
敗者復活戦・最終予選が始まり、令和の高校生たちの青春を見届けるために綾瀬千早(広瀬すず)、太一ら瑞沢OBも最終予選会場に集結。